Эйлат — древний город, существовавший ещё во времена царя Соломона, правившего в 965—928 годы до н. э.

На месте Эйлата располагался в период первого тысячелетия до н. э. город-порт Эцион-Гевер, упоминаемый в Библии как база морской торговли Иудеи с государством Офир

В римский период носил название Айла, здесь размещался военный гарнизон.

К моменту провозглашения независимости Израиля в 1948 году Эйлат, бывший тогда военным постом и называвшийся Умм-Рашраш, находился под контролем арабов. В ходе Войны за независимость в 1949 году Эйлат был захвачен Израилем и стал стремительно развиваться. Большое значение имела постройка нового шоссе, связывающего город с центральными и северными районами страны. В 1959 году Эйлату присвоен статус города.